puspPsicologia USPPsicol. USP0103-65641678-5177Instituto de Psicologia da Universidade de São Paulo10.1590/0103-6564e2018017600214ArtículoActivación emocional en sujetos humanos: procedimientos para la inducción experimental de estrésActivation émotionnelle chez l’homme: procédures pour l’induction expérimentale du stressAtivação emocional em sujeitos humanos: procedimentos para a indução experimental de estresse0000-0002-8662-6201FerreiraSandra Ortega*Universidad Ean, Facultad de Estudios en Ambientes Virtuales. Bogotá, ColombiaUniversidad EANUniversidad EanFacultad de Estudios en Ambientes VirtualesBogotáColombia
Dirección para correspondencia: scortega@universidadean.edu.co12072019201930e1801760804201930042019Este es un artículo publicado en acceso abierto bajo una licencia Creative CommonsResumen
El estudio de los efectos del estrés sobre la cognición y el comportamiento es un área de especial interés y desarrollo científico, tanto para la Psicología como para las Neurociencias. La inducción de estrés constituye un elemento fundamental en estos estudios, pues permite la manipulación de esta forma de activación emocional, como variable independiente, para observar su efecto sobre la conducta; no obstante, esta inducción debe ser suficiente para generar incrementos significativos en los niveles de cortisol y cumplir los estándares éticos establecidos para la experimentación con humanos. El presente artículo tiene como propósito aportar una revisión general sobre la activación emocional, para profundizar en el conocimiento acerca de los procedimientos utilizados en la inducción experimental de estrés en sujetos humanos. Se concluye que se requiere el diseño de protocolos más eficaces, para lo cual, el uso de las simulaciones y otras herramientas tecnológicas puede ser de gran utilidad.
Résumé
L’étude des effets du stress sur la cognition et le comportement est un domaine d’intérêt particulier et de développement de la recherche tant pour la psychologie que pour les neurosciences. L’induction du stress constitue un élément fondamental de ces études, car elle permet la manipulation de ce mode d’activation émotionnelle en tant que variable indépendante, afin d’observer son effet sur le comportement; cependant, cette induction devrait être suffisante pour provoquer des augmentations significatives des taux de cortisol tout en respectant les normes éthiques établies pour l’expérimentation humaine. Le but de cet article est d’effectuer une revue générale de l’activation émotionnelle afin d’approfondir les procédures utilisées dans l’induction expérimentale du stress chez l’homme. Cet article conclut que la conception de protocoles plus efficaces est nécessaire; à cette fin, l’utilisation de simulations et d’autres outils technologiques peut être très utile.
Resumo
O estudo dos efeitos do estresse sobre a cognição e o comportamento é uma área de especial interesse e desenvolvimento investigativo tanto para a psicologia como para as neurociências. A introdução de estresse constitui um elemento fundamental nestes estudos, pois permite a manipulação desta forma de ativação emocional como variável independente, para observar o seu efeito sobre o comportamento; porém, esta indução deve ser suficiente para gerar incrementos significativos nos níveis de cortisol e ao mesmo tempo cumprir os padrões éticos estabelecidos para a experimentação com humanos. O presente artigo tem como propósito aportar uma revisão geral sobre a ativação emocional, para afundar nos procedimentos utilizados na indução experimental de estresse em sujeitos humanos. Conclui-se que é requerido a elaboração de protocolos mais eficientes, e para tal, o uso de simulações e outras ferramentas tecnológicas pode ser de grande utilidade.
El estudio de la relación entre las emociones y las variables cognitivas y comportamentales se ha convertido en un área de análisis fundamental para la psicología y las neurociencias, generando aportes de gran valor para el estudio experimental de la conducta (Blasco, Borrás, Rey, Bonillo, & Fernández, 1997). En este contexto, surge el estudio de los efectos del estrés sobre la cognición, especialmente, sobre la memoria como un campo fértil para la investigación, tanto con sujetos humanos como no humanos, que ha construido un cuerpo de conocimiento multidisciplinario de alto potencial para la investigación básica y aplicada.
Los estudios con sujetos no humanos han permitido establecer los mecanismos implicados en la manera en que el estrés afecta a la memoria y hacer una evaluación objetiva de los fenómenos implicados en esta relación de influencia, sin embargo, los estudios con humanos permiten profundizar en procesos cognitivos más complejos, a través del reporte verbal; así, es posible interrogar, directamente, a los sujetos experimentales sobre su experiencia subjetiva en la situación experimental (información autobiográfica) y sobre el auto-monitoreo de sus tareas cognitivas y el control cognitivo que llevan a cabo (metacognición) (Qiu et al., 2018).
Las investigaciones con sujetos humanos requieren el diseño de procedimientos no invasivos, con gran precaución de evitar generar efectos negativos a largo plazo en los individuos, lo que constituye un desafío ante la necesidad de crear protocolos para la inducción de estrés que cumplan todos los estándares éticos y generen un nivel de estrés suficiente para evaluar los efectos de esta variable sobre la memoria.
Así, el presente artículo comienza ofreciendo una introducción a las teorías explicativas de las emociones, profundizando en el estrés como modalidad de activación emocional, posteriormente, se centra en la relación entre el estrés y la cognición y, finalmente, incluye una revisión de los protocolos experimentales disponibles más utilizados para la inducción de estrés en humanos y un análisis de su utilidad, efectividad y pertinencia, desde el punto de vista metodológico, con el objetivo de garantizar la validez interna de los procedimientos de laboratorio efectuados en esta área del conocimiento.
Fundamentos de las emociones
Las emociones son definidas como fenómenos subjetivos, con múltiples dimensiones, de corta duración, relacionados con las intenciones y las expresiones, que han demostrado ser cruciales en los procesos de adaptación del individuo frente a las demandas ambientales. Incluyen cuatro elementos principales que interactúan de manera dinámica: los sentimientos, la estimulación corporal, el sentido de intención y el social-expresivo (Reeve, 2010). Se ha identificado que las emociones cumplen, principalmente, tres funciones (Gross, 2006; Siemer, Mauss, & Gross, 2007; Rolls, 2011, citados por Feldman, 2017): La preparación para la acción, el moldeamiento del comportamiento futuro y la facilitación de la interacción social.
La teoría de James-Lange (James, 1890; 1894, citado por Reeve, 2010) plantea que la emoción es experimentada a partir de una secuencia que implica la aparición de un estímulo, la emoción y, posteriormente, la reacción corporal, así, la experiencia emocional sería previa a la aparición de cambios fisiológicos. La teoría de Cannon-Bard, por su parte, plantea que la activación emocional y la fisiológica son reacciones simultáneas a un mismo estímulo (Canon, 1929, citado por Feldman, 2017), mientras que la teoría de Schachter-Singer propone que las emociones son producto de la activación fisiológica y el procesamiento cognitivo que se hace de un evento particular (Schachter & Singer, 1962, citado por Feldman, 2017).
Por otra parte, la teoría de las emociones diferenciales plantea que existen diez emociones básicas claramente identificadas que responden a propósitos motivacionales especializados, con una experiencia subjetiva, una expresión facial y una activación fisiológica particulares para cada una de ellas, constituyendo un sistema con la función adaptativa de preparar al individuo para actuar de acuerdo con las demandas del entorno (Izard, 1991; 1993). Según Ekman (1992), las emociones se agrupan de tal manera que de las básicas pueden derivarse otras, por variación o combinación, las cuales amplían la gama de experiencias emocionales posibles, que no deben confundirse con estados de ánimo, actitudes, rasgos de personalidad, ni trastornos mentales. Finalmente, la aproximación cognitiva plantea que las emociones surgen a partir del procesamiento de la información, lo que se explica desde el constructo de la valoración (Scherer, Schorr, & Johnstone, 2001; Smith, Haynes, Lazarus, & Pope, 1993) que consiste en el cálculo de la importancia subjetiva de un proceso, a partir de dos postulados principales: en primer lugar, que la valoración cognitiva antecede a la emoción y, en segundo lugar, que no sería el suceso sino la valoración la que produciría la emoción (Lazarus, 1991).
El estrés como activación emocional
El estrés es un término ampliamente utilizado y es definido de múltiples maneras, dependiendo del área de estudio que lo aborde, ejemplo de ello son las diferentes perspectivas aplicadas que manejan este concepto desde el contexto social (Väänänen, Anttila, Turtiainen, & Varje, 2012), educativo (Fares et al., 2016), la medicina (Cutshalla, Bergstrom, & Kalish, 2016) y la salud ocupacional (Upadyaya, Vartiainen, & Salmela-Aro, 2016), entre otras áreas de estudio, lo cual implica múltiples formas de operacionalizarlo y definirlo como concepto y la necesidad de especificar su abordaje siempre que se utilice este término.
El término estrés fue adoptado por Selye (1936) a partir de su uso en la ingeniería para referirse a un fenómeno inespecífico representado por una serie de síntomas producidos por una amplia variedad de agentes nocivos. Aproximaciones más modernas definen al estrés como una amenaza percibida a la homeóstasis, que puede ser consciente o no (Goldstein & McEwen, 2002) y cuya respuesta depende del desafío particular que afecta a la homeóstasis, la interpretación del estresor y la habilidad percibida para afrontarlo (Goldstein & Kopin, 2007). Por su parte, el término estresor se refiere a “cualquier demanda del ambiente que crea un estado de tensión o amenaza (estrés) y requiere cambio o una adaptación (ajuste)” (Morris & Maisto, 2014, p. 363).
Desde el punto de vista de las neurociencias, el estrés, visto como un tipo de activación emocional, se define como una reacción fisiológica que afecta a las propiedades de las células cerebrales y puede afectar al sistema nervioso y otros sistemas, así como los procesos conductuales y cognitivos (Pruessner, Pruessner, Hellhammer, Piked, & Lupien, 2007). Esta reacción se produce por el efecto de los estímulos estresores, condiciones que afectan a la homeóstasis y la fisiología de un organismo (Dickerson & Kemeny, 2004). Para que un estímulo ambiental se convierta en un activador emocional debe cumplir con una o más de las siguientes características: novedad (Rose, 1980), impredecibilidad (Mason, 1968), ausencia de control (Sapolsky, 1993) y debe representar una amenaza de daño potencial o pérdida (Blascovich & Tomaka, 1996) que, en el caso de sujetos humanos, puede estar relacionada con la evaluación social (Lupien, Maheu, Than Tu, Fiocco, & Schramek, 2007). El estrés puede ser absoluto, producido por amenazas reales a la integridad del individuo, o relativo, amenazas percibidas por el individuo a partir de la interpretación que se hace de la situación (Pruessner et al., 2007). Los estresores pueden consistir en perturbaciones externas, del entorno del individuo o perturbaciones ambientales internas, como problemas de salud que afecten al sujeto (Oken, Chamine, & Wakeland, 2015).
La percepción de una amenaza absoluta o relativa da lugar a una cascada de eventos hormonales claramente caracterizados: inicialmente, el hipotálamo libera el factor liberador de corticotropina (CRF), que dispara la liberación de hormona adrenocorticotropa (ACTH) de la glándula hipófisis al torrente sanguíneo, estimulando la liberación de glucocorticoides en la corteza suprarrenal (GC, cortisol en el caso de humanos y corticosterona en el caso de roedores) en un proceso conocido como la activación del eje HPA (hipotálamo - hipófisis - suprarrenal, por sus siglas en inglés). La activación del eje corresponde a un mecanismo de adaptación del organismo que le permite incrementar la disponibilidad de energía corporal como preparación para responder a las demandas del entorno (Lupien et al., 2005).
En el cerebro es posible encontrar dos tipos de receptores para los glucocorticoides: los mineralocorticoides (MR o Tipo I) y los glucocorticoides (GR o Tipo II). Existen dos diferencias principales entre estos receptores: en primer lugar, los MR tienen una mayor afinidad con los GC, lo que resulta en una mayor ocupación de estos receptores durante buena parte del día, así que, en una situación de estrés, la mayor parte de los MR están saturados, generando una mayor ocupación de GRs característica de la activación emocional. La segunda diferencia tiene que ver con la distribución en el cerebro, los MR están ubicados exclusivamente en el sistema límbico, mientras que los GR están tanto en áreas corticales como subcorticales, especialmente en la corteza prefrontal (De Kloet, Oitzl, & Joels, 1999).
Estrés y cognición: el efecto del estrés sobre la memoria
Tanto en el hipocampo como en la región parahipocampal se encuentra una alta densidad de receptores para glucocorticoides que se liberan en situaciones con alto contenido emocional (De Kloet et al, 1999; Diamond, Fleshner, Ingersoll, & Rose, 1996), razón por la cual es posible esperar una influencia del estrés sobre la memoria.
La relación existente entre el estrés y la memoria ha sido ampliamente estudiada y los resultados contradictorios (efectos facilitadores y deletéreos o perjudiciales del estrés sobre la memoria) demuestran la complejidad de la interacción entre estas variables, que estaría dada por el nivel de estrés generado, la duración del estresor, el tipo de tarea y la fase de la memoria que se esté evaluando (Joëls, Pu, Wiegert, Oitzl, & Krugers, 2006; Pruessner et al., 2007). En este sentido, se sugiere una relación en forma de U invertida entre los glucocorticoides y el desempeño cognitivo, donde habría un efecto facilitador con niveles moderadamente elevados de glucocorticoides (Lupien & McEwen, 1997; De Kloet et al., 1999) y un efecto deletéreo con niveles muy altos o muy bajos (Lupien & Lepage, 2001). Esta interacción, principalmente, involucraría al hipocampo, estructura de gran importancia en la consolidación y recuperación de la memoria, con una alta densidad de receptores para glucocorticoides y un papel principal en la realimentación negativa de la actividad del eje HPA (Pruessner et al., 2007).
Estudios previos muestran que, en roedores, la exposición a breves periodos de estrés después del entrenamiento en tareas de memoria espacial, mejora el desempeño en pruebas de recuperación (Cerón, 2015) y que este efecto está acompañado por incrementos en la actividad de estructuras como el hipocampo, la amígdala y la corteza pre-frontal (Urueña, 2016).
Experimentos con animales han profundizado en estos efectos del estrés sobre la consolidación, confirmando su efecto facilitador (Roozendaal, 2002; Roozendaal & McGaugh, 2011) que, se sugiere, estaría mediado por mecanismos beta-adrenérgicos y glucocorticoides (McGaugh, 2000; Roozendaal, McEwen, & Chattarji, 2009). Específicamente, el estrés lleva a una activación del beta-adrenorreceptor al interior de la amígdala basolateral, que fortalecería la consolidación de la memoria a través de sus eferencias a otras regiones cerebrales como el hipocampo (McGaugh, 2004; Roozendaal & McGaugh, 2011).
Esta vía también ha sido validada en sujetos humanos, a través de la administración exógena de desencadenantes de transmisión beta-adrenérgica después del entrenamiento, donde se ha encontrado que este procedimiento también produce un efecto facilitador del desempeño en tareas de memoria (Cahill & Alkire, 2003; Southwick et al., 2002). Además, existe evidencia de que la inducción de estrés posterior a la adquisición en tareas de memoria de reconocimiento facial tiene un efecto facilitador sobre la recuperación en humanos (Larra et al., 2014).
Inducción de estrés en humanos
El estudio de los efectos del estrés sobre la cognición y el comportamiento implica el diseño y la implementación de protocolos de inducción de estrés que garanticen su manipulación como variable independiente en un contexto de control de variables que permita el establecimiento de relaciones de influencia y causalidad en el marco del alcance explicativo en investigación. El desarrollo de experimentos con sujetos humanos requiere el diseño de procedimientos no invasivos, que garanticen efectos limitados que no trasciendan a largo plazo y que generen niveles moderados de estrés, suficientes para observar sus efectos sin generar perjuicio en los individuos participantes en los estudios, incluyendo los elementos previamente citados de novedad (Rose, 1980), impredecibilidad (Mason, 1968), ausencia de control (Sapolsky, 1993), representar una amenaza de daño potencial o pérdida (Blascovich & Tomaka, 1996) y, en algunos casos, evaluación social (Lupien et al., 2007).
Protocolos tradicionales para la inducción de estrés
En este contexto, protocolos como el Cold Pressor Task (CPT) y el Trier Social Stress Test (TSST) han sido diseñados para inducir estrés en humanos, con una alta aceptación por parte de la comunidad científica y un uso extendido en experimentos de diversa índole, tanto en el área de la psicología como en las neurociencias.
Cold Pressor Task
El CPT es un protocolo suficientemente validado para la manipulación del estrés en humanos, que ha demostrado producir incrementos significativos en la liberación de cortisol, conocida como hormona del estrés, cuya acción, tal como se mencionó previamente, es mediada por la actividad del eje HPA (Goldfarb, Froböse, Cools, & Phelps, 2017; Buser, Dreber, & Mollerstrom, 2017; Raio, Orederu, Palazzolo, Shurick, & Phelps, 2013; McRae et al., 2006).
Esta tarea consiste en la inmersión de la mano no dominante del participante en agua fría (0 °C - 4 °C) durante uno a tres minutos continuos (Buser, Dreber, y Mollerstrom, 2017; McCullough, Ritchey, Ranganath, & Yonelinas, 2015; McRae et al., 2006); la condición control consiste en aplicar el mismo procedimiento, con una modificación en la temperatura del agua como única variación en el protocolo, utilizando agua tibia con una temperatura alrededor de los 38 °C (Goldfarb et al., 2017). Cabe mencionar que algunos estudios utilizan la mano dominante en este procedimiento (Buser et al., 2017).
Se ha encontrado que esta tarea consistentemente genera activación en el sistema nervioso simpático, produciendo incrementos en la presión sanguínea y la conductancia de la piel, sin embargo, no siempre genera un incremento en los niveles de cortisol, así que no es evidente en todos los casos la activación del eje HPA (Mitchell, MacDonald, & Brodie, 2004; Smeets et al., 2012).
El CPT ha recibido importantes críticas acerca de su verdadero rol en la inducción de estrés, pues no es claro si este procedimiento realmente modela una amenaza o activa un mecanismo homeostático de regulación de temperatura, lo que no correspondería a estrés, además de su utilización como inductor de dolor, lo cual generaría ambigüedad en relación con su verdadero efecto en el organismo (Lazarus, 1963), puesto que esta tarea no ha sido utilizada solamente para estudiar el estrés, sino que constituye un protocolo de gran tradición para el estudio del dolor y desempeña un papel crucial para la comprensión de sus mecanismos, valoración y manejo (Birnie, Parker, & Chambers, 2016), lo que confirmaría los planteamientos de la crítica en relación con la ambigüedad en los efectos que produce esta tarea, dificultando la interpretación de los resultados en los estudios que la incluyen como protocolo para la inducción de estrés.
Trier Social Stress Test
El Trier Social Stress Test (TSST) es un protocolo ampliamente validado para la inducción de estrés psicosocial en condiciones de laboratorio (McRae et al., 2006; Villada, Hidalgo, Almela, & Salvador, 2016; Bershad, Miller, & De Wit, 2017). El TSST incluye un periodo de preparación de una presentación oral, un periodo para la ejecución de dicha presentación y uno para el desempeño en un desafío mental de tipo aritmético (sustracciones sucesivas con nivel intermedio de dificultad), todo esto en presencia de una audiencia o jurado; algunos protocolos incluyen una grabación de la sesión, con el fin de incrementar el nivel de estrés psicosocial producido. Cada una de las fases (la preparación, la exposición y la tarea aritmética) tiene una duración de cinco minutos (Lupien et al., 2007; Lupien et at., 2005; McRae et al., 2006).
Existen múltiples variaciones del protocolo de aplicación del TSST, así, Romero-Martínez, Nunes-Costa, Lila, González-Bono, y Moya-Albiol (2014) diseñaron una versión ajustada del TSST para un estudio con población de perpetradores de violencia íntima contra la pareja. La sesión experimental completa tenía una duración aproximada de 75 minutos, iniciando con un periodo de 15 minutos de descanso con un registro continuo de electroencefalograma, con el fin de establecer la línea de base; posteriormente, se llevó a cabo la etapa preparatoria de la presentación oral, con una duración de 15 minutos; luego, se implementó la etapa de aplicación del estresor, con cinco minutos para la presentación oral, incluyendo un discurso sobre su punto de vista con respecto a la violencia intrafamiliar y sus opiniones sobre la legislación española aplicada a su caso y en general y cinco minutos más para la tarea aritmética; finalmente, se implementó una etapa de recuperación con una duración de 15 minutos. Los hallazgos del estudio indican patrones particulares de respuesta cardiovascular frente al estrés psicosocial por parte de perpetradores de violencia contra su pareja.
Por su parte, Childs, Vicini, y De Wit (2006) diseñaron una versión grupal del protocolo para contrastarlo con la versión original de tareas individuales, con el fin de encontrar estrategias para disminuir los costos para la aplicación del TSST, que suelen ser elevados debido a los requerimientos para su aplicación en términos de tiempo y personal. Se encontró que los niveles de cortisol en saliva y ansiedad reportada incrementaron en ambas condiciones y los sujetos evaluados en grupo presentaron un aumento más pronunciado en su tasa cardiaca.
Estudios más recientes, han implementado el uso de tecnologías emergentes para el uso del protocolo del TSST, como es el caso del estudio piloto conducido por Wallergärd, Jönsson, Österberg, Johansson, y Karlson (2011), en el que se diseñó una versión computarizada del TSST, haciendo uso de un sistema inmersivo de realidad virtual. En este caso, la audiencia constaba de un comité evaluador conformado por tres humanos virtuales. Las mediciones efectuadas fueron fisiológicas (electrocardiograma y frecuencia respiratoria) y subjetivas, en ambas se detectó una respuesta de estrés inducida por la versión del TSST en realidad virtual.
El TSST ha demostrado elicitar incrementos significativos en los niveles de cortisol y ACTH en sujetos humanos, superiores a los producidos por el CPT, lo que permite deducir una relación directa de esta tarea con la actividad del eje HPA, por tanto, con los procesos de estrés, y una efectividad superior en la inducción del estrés, en comparación con el CPT (McRae et al., 2006).
Si bien, el TSST ha sido ampliamente utilizado como inductor de estrés en estudios experimentales, también ha recibido fuertes críticas, pues se cuestiona si realmente genera estrés o si la activación producida en el individuo se debe al esfuerzo cognitivo, que implican las tareas que deben ejecutar los sujetos (Lazarus, 1963). Otros autores reportan dificultades metodológicas para el uso del TSST en su versión tradicional, tales como el costo, en términos de tiempo y personal requerido (Childs et al., 2006), y la dificultad para mantener condiciones experimentales constantes, debido a que la audiencia está conformada por humanos que podrían cambiar la severidad exhibida frente a los diferentes sujetos experimentales, lo que constituye una variable extraña habitual en este protocolo (Wallergärd et al., 2011).
Protocolos alternativos para la inducción de estrés
El estudio de los efectos que tienen los estresores psicológicos sobre la fisiología de los individuos en el nivel experimental ha generado resultados variables y una alta inconsistencia, siendo posible solamente en algunos casos obtener los incrementos esperados en niveles de cortisol, lo que hace evidente la necesidad de establecer y delimitar los elementos esenciales que constituyen los contextos capaces de elicitar el incremento en los niveles de cortisol y la respuesta de estrés (Dickerson & Kemeny, 2004).
Teniendo en cuenta las críticas y las dificultades metodológicas identificadas en estos protocolos, que son los más comunes para la inducción de estrés en sujetos humanos, surge la necesidad de diseñar nuevos procedimientos que garanticen la manipulación de la variable, con el debido control y una mayor precisión, de tal manera que la inducción de estrés sea clara y permita obtener hallazgos más concluyentes, en relación con la influencia del estrés sobre la cognición y el comportamiento.
Como resultado de esta búsqueda de protocolos alternativos para la inducción de estrés en sujetos humanos, se han desarrollado diferentes procedimientos, algunos utilizan imágenes, películas, tareas de interferencia, tareas que los individuos deben ejecutar actividades específicas y los más novedosos, tareas que implican el uso de videojuegos, realidad virtual y realidad aumentada.
Protocolos diseñados a partir de la combinación de los procedimientos tradicionales Socially Evaluated Cold Pressor Test (SECPT)
Este procedimiento resulta de una combinación entre el CPT y el TSST, diseñada para generar de manera simultánea la activación del sistema nervioso simpático y del eje HPA, que producen estos dos protocolos (Schwabe, Haddad, & Schachinger, 2008). Antes de iniciar el experimento, se informa a los participantes que se hará un registro en video de sus expresiones faciales para análisis posteriores, acto seguido, reciben la instrucción de introducir su mano derecha en agua fría (0-4 °C) mientras miran a la cámara y mantienen su mano en el agua el mayor tiempo posible, con una duración máxima de tres minutos, al mismo tiempo que son observados por el experimentador (del sexo opuesto). Este procedimiento ha demostrado generar un incremento en la tasa cardiaca similar al que induce el CPT y un aumento significativo en los niveles de cortisol en saliva, que solo se observa cuando el sujeto se expone a agua fría (no tibia), lo que sugiere que el efecto sobre el eje HPA depende de la combinación de los estresores físico y social (Schwabe et al., 2008). Aunque este protocolo ha demostrado consistencia en la activación del eje HPA (Schwabe & Wolf, 2010;2011), sus resultados siguen siendo inferiores a los que han sido generados por el TSST (Smeets, 2011). Además de esto, al ser una combinación del CPT y el TSST, aplican para este procedimiento las mismas críticas que para dichos protocolos, así que no es claro si la reacción fisiológica que genera corresponde a estrés o solo es producto del dolor producido por el agua fría; además de esto, la efectividad del componente de evaluación social depende de la vulnerabilidad del participante frente a este tipo de estresor y de las características del experimentador responsable de dicha evaluación. Finalmente, se plantea que la elección de un evaluador específicamente del sexo opuesto para generar estrés no tendría en cuenta aspectos de diversidad de género.
Maastricht Acute Stress Test (MAST)
Este procedimiento consiste también en la combinación de un estresor físico con evaluación social, a partir de la selección de las características más estresantes del TSST y el CPT (Smeets et al., 2012). El protocolo inicia con una fase de preparación de cinco minutos, donde se presentan las instrucciones, seguida de cinco ensayos de SECPT (a temperatura constante de 2 °C) con una duración variable de 60 a 90 segundos; en los intervalos inter-ensayo, los participantes secan sus manos e, inmediatamente, inician una tarea aritmética similar a la utilizada en el TSST, de sustracciones sucesivas, recibiendo una realimentación negativa cada vez que se equivocan; una vez finalizado el intervalo, inician nuevamente un ensayo de SECPT. Este protocolo ha demostrado generar niveles similares de activación simpática e incrementos más significativos de cortisol en saliva, en comparación con el CPT; al compararlo con el TSST, se encuentran niveles equivalentes de activación simpática y de cortisol, lo que lo convierte en un instrumento de efectividad similar al TSST, mucho más sencillo y de corta duración (Smeets et al., 2012).
Una variación de este protocolo (imaging Maastricht Acute Stress Test - iMAST) fue diseñada para llevar a cabo procedimientos de inducción de estrés en el escáner de resonancia magnética funcional (fMRI) (Quaedflieg, Meyer, & Smeets, 2013). En este caso, dado que no es posible utilizar agua fría en la cámara de fMRI, se utiliza un estimulador térmico y la evaluación negativa se hace a través de un sistema de intercomunicación equipado con micrófono y audífonos para permitir la comunicación del participante con los investigadores. Esta variación del procedimiento también ha demostrado generar incrementos significativos en los niveles de cortisol en saliva y en escalas subjetivas de estrés, lo que la convierte en una alternativa útil para estudios en neurociencias que impliquen la observación de la actividad cerebral localizada, en tiempo real (Quaedflieg et al., 2013). En este caso, también aplicarían las críticas presentadas previamente, relacionadas con la ambigüedad entre los efectos del estrés y del dolor producido por la baja temperatura en la mano y la subjetividad del componente de evaluación social.
Protocolos que involucran la ejecución de tareas específicas Sing-a-Song-StressTest (SSST)
La tarea de cantar una canción - (SSST por sus siglas en inglés), es un procedimiento que ha sido diseñado para inducir estrés de una manera ética, que no genere efectos negativos duraderos en los sujetos (Brouwer & Hogervorst, 2014). Este protocolo inicia con la selección de un participante y dos “cómplices” (miembros del equipo de investigación) para ingresar a la sala experimental, donde el líder del experimento presenta las instrucciones: uno a la vez debe permanecer sentado frente a un monitor, leyendo los mensajes que allí aparecen (con intervalos inter-ensayo de 60 segundos, consistentes en un conteo regresivo desde 60 en el mismo monitor) mientras es grabado por una cámara de video. Se indica que uno de los mensajes puede contener una tarea que deben efectuar (los participantes no saben que se trata de un experimento para la inducción de estrés ni que implica una tarea de canto). El participante real es el primero en llevar a cabo la tarea, así se expone a una presentación de mensajes neutros con un mensaje final que indica que debe cantar fuerte una canción una vez que el intervalo haya finalizado. Se ha encontrado que las mediciones de tasa cardiaca y conductancia de la piel presentan un incremento significativo después de la tarea de canto, en comparación con los mensajes neutros (Brouwer & Hogervorst, 2014). Si bien, es evidente que este protocolo genera activación simpática, no es claro su papel en la producción de estrés a través de la activación del eje HPA, para lo cual se requiere la medición de cortisol posterior a la ejecución de la tarea. Además de esto, es posible que la activación producida por este protocolo dependa del desempeño de los participantes, así, es posible que una persona que frecuentemente cante en público, o tenga habilidad para el canto, no se vea afectada de igual manera por este tipo de procedimiento.
Montreal Imaging Stress Task (MIST)
La tarea de estrés por imágenes de Montreal -(MIST por sus siglas en inglés) es un protocolo derivado del segmento de desafío mental del Trier Social Stress Test, diseñado para inducir estrés psicológico moderado (Dedovic et al., 2005). Este procedimiento consiste en una serie de desafíos aritméticos mentales computarizados (con limitación de tiempo y manipulados para estar al límite de la capacidad mental del individuo, complementados con la presentación del promedio de desempeño del individuo y el desempeño esperado), en combinación con componentes de evaluación social. Este protocolo ha demostrado incrementar los niveles de cortisol en saliva de manera significativa, y ha sido útil en los estudios que requieren el uso de técnicas como la resonancia magnética funcional (fMRI) y la tomografía por emisión de positrones (PET). En este caso, el modelo demuestra ser efectivo en la activación del eje HPA, sin embargo, el componente de evaluación social puede generar resultados diferenciales, dependiendo de las características del participante, por su naturaleza subjetiva. Una ventaja importante de este protocolo es su adaptabilidad a los equipos que requieren que escáner como fMRI y PET.
Mannheim Multicomponent Stress Test (MMST)
Este es un protocolo de cinco minutos que ha sido diseñado para elicitar niveles relativamente altos de estrés, a través del uso simultáneo de cuatro diferentes modalidades de estresores (la cognitiva, la emocional, la acústica y la motivacional), sin incluir el componente de evaluación social (Reinhardt, Schmahl, Wüst, & Bohus, 2012). El procedimiento inicia con una línea de base donde se pide a los sujetos que se relajen en un cuarto vacío, posteriormente inician los cinco minutos de inducción de estrés con la presentación, durante un minuto, de un ruido blanco (estresor de modalidad acústica) y fotografías de valencia afectiva negativa (modalidad emocional), algunas de ellas repetidas, pidiendo a los participantes indicar cuáles son las fotografías que aparecen más de una vez; después de cinco fotografías, se presenta una de valencia positiva para evitar efectos de habituación. Una vez que ha sido finalizado el primer minuto de inducción de estrés, inicia la tarea aritmética (modalidad cognitiva), que consiste en una tarea aritmética en la que se presentan números de manera secuencial en una pantalla, frente a lo cual, los participantes deben sumar el número más reciente con el anterior y repetir esta tarea consecutivamente, mientras que en la pantalla siguen apareciendo de fondo las fotografías de valencia negativa y en los audífonos sigue sonando el ruido blanco. Desde el inicio del estudio, se indica a los participantes que recibirán una suma de dinero por su participación en el estudio, que comienza en 100 € e irá disminuyendo cada vez que se cometa un error en la tarea aritmética, lo cual será informado a través de una señal acústica (modalidad motivacional). Este procedimiento ha demostrado generar cambios significativos en la actividad electródérmica de la piel, así como incremento en los niveles de cortisol en saliva, en la tasa cardíaca y en el reporte subjetivo de estrés dado por los participantes. Teniendo en cuenta estos resultados, se considera este protocolo como una alternativa económica, de corta duración para estudios que busquen evaluar las reacciones de estrés sin el componente de evaluación social (Reinhardt et al., 2012). Si bien, este procedimiento demuestra efectividad en la activación del eje HPA, es posible que participantes con habilidades diferenciales para el desafío cognitivo, desarrollen niveles diferenciales de estrés.
Test de Stroop
El test de Stroop es una tarea de administración individual con una duración promedio de cinco minutos, que consiste en la presentación de láminas en las que aparecen escritas las palabras “ROJO”, “AZUL”, “VERDE” y “AMARILLO”, en diferentes colores que no corresponden al que se expresa en el texto, de tal manera que se genere una interferencia. El participante debe leer el texto, evitando mencionar el color en el que este está escrito. Esta prueba se aplica en diferentes contextos clínicos y experimentales; en el caso del estudio de los efectos del estrés, ha sido utilizado demostrando que produce incrementos en la reactividad de la presión sanguínea (Gianaros et al., 2005). En este caso, aún es necesario demostrar la activación del eje HPA producto de la ejecución de la tarea, por lo que se requieren estudios que midan los niveles de cortisol para este fin. Este es un procedimiento de fácil y económica aplicación que, de demostrar su efectividad en la activación del eje HPA, podría constituir una alternativa útil, especialmente para los estudios con participación masiva de sujetos experimentales.
Protocolos basados en el uso de material audiovisual Trauma film paradigm
Los procedimientos para la inducción de estrés a partir de material audiovisual surgen de la reflexión hecha inicialmente por Lazarus (1963), quien puso en tela de juicio la pertinencia de los protocolos existentes hasta ese momento para inducir estrés en humanos y planteó la necesidad de utilizar paradigmas alternativos constituidos por simulaciones que lleven al sujeto a estar en contacto con situaciones potencialmente peligrosas sin correr riesgos reales y sin producir efectos colaterales negativos a largo plazo en los sujetos. Los estudios iniciales que utilizaron esta técnica se hicieron con videos documentales de ablaciones hechas en tribus australianas, generando activación emocional medida a través de conductancia de la piel y tasa cardiaca (Lazarus, 1963). Posteriormente, estos procedimientos derivaron en el Trauma film paradigm, modelo de estrés postraumático a través del uso de videos de accidentes de tránsito reales (Holmes, Brewin, & Hennessy, 2004; James et al., 2016). Usualmente, los experimentos que hacen uso de estos protocolos definen como condición de control la exposición a películas neutras que incluyen escenas naturales, animales salvajes en su hábitat (Kreibig, Wilhelm, Roth, & Gross, 2007) y vida marina con música relajante (Kunze, Arntz, & Kindt, 2015).
Otra ruta que ha tomado este tipo de paradigma, consiste en la inducción de estrés agudo a través la observación de películas de suspenso o terror, generando elevaciones significativas en los niveles de cortisol en contraste con películas de contenido emocionalmente neutro (Hubert & de Jong-Meyer, 1989, 1992; Kirschbaum & Hellhammer, 1989). El trauma film paradigm constituye una alternativa útil para la inducción de estrés, sin exponer a los sujetos a situaciones potencialmente peligrosas, sin embargo, se discuten sus consecuencias a largo plazo, pues la exposición a material audiovisual tan impactante, podría producir efectos emocionales en los participantes, posteriores al término del experimento.
International Affective Picture System (IAPS)
El sistema internacional de fotos afectivas (IAPS, por sus siglas en inglés) es un protocolo ampliamente validado, compuesto por más de mil fotografías a color de situaciones cotidianas que han sido evaluadas y categorizadas en dimensiones afectivas a partir del nivel de control sobre la imagen, el nivel de activación o calma que provoca y su valencia, o nivel de agrado o desagrado que produce la observación de la imagen (Lang, Bradley, & Cuthbert, 2008). Específicamente, como técnica para la inducción de estrés, se utilizan las imágenes que generan el arousal y valencia que corresponden a este tipo de emoción. Este protocolo ha demostrado producir cambios medibles en los tres canales de respuesta emocional: conductual, fisiológico y verbal (Bradley & Lang, 2000) y ha sido validado en diferentes países y ha sido utilizado en un amplio número de estudios experimentales orientados a explorar diferentes estados emocionales (Moltó et al., 2013). Este protocolo ha demostrado una alta efectividad, sin embargo, es necesario identificar su rol en la activación del eje HPA, a través de la medición de los niveles de cortisol posteriores a la exposición a las fotografías. Además de esto, se trata de un procedimiento bastante general en la exploración de emociones, así que su efectividad en la inducción de estrés podría comprobarse en variaciones más específicas del protocolo, orientadas concretamente a estudiar esta emoción.
Set of Fear Inducing Pictures (SFIP)
El conjunto de fotografías inductoras de miedo (SFIP por sus siglas en inglés), consiste en un grupo de 400 fotografías a color, tomadas de diferentes fuentes, divididas en cinco categorías: sangre o inyección, animales pequeños, exposición social, rostros enojados y neutrales (Michałowski et al., 2017). Este procedimiento fue diseñado para estudiar reacciones de miedo y como instrumento para profundizar en el estudio de las fobias. La efectividad de este procedimiento ha sido probada a través de escalas de auto-reporte, que evalúan la intensidad y valencia de las emociones elicitadas, sin embargo, es necesario medir los niveles de cortisol posteriores a la exposición a las imágenes del protocolo, a fin de identificar la relación de este procedimiento con la activación del eje HPA.
FilmStim
El FilmStim (Schaefer, Nils, Sanchez, & Philippot, 2010) consiste en un conjunto de videoclips tomados de películas famosas, seleccionados y clasificados durante su validación, para elicitar emociones básicas, entre ellas, el miedo. Este método ha demostrado generar activación emocional en 24 criterios de clasificación, tales como el arousal subjetivo, puntajes significativamente superiores en diferentes escalas de medición emocional y patrones oscilatorios diferenciales en electroencefalograma (Gärtner & Bajbouj, 2014). En este caso, aunque el procedimiento ha demostrado generar incrementos en escalas emocionales subjetivas, es necesario obtener mediciones más objetivas de su efectividad como estresor, específicamente, niveles de cortisol y medidas periféricas de activación emocional, a fin de establecer la influencia del protocolo sobre la activación del eje HPA y del sistema nervioso simpático.
Protocolos basados en el uso de tecnologías emergentes Videojuegos
Estudios más recientes reportan el uso de videojuegos como un eficaz inductor de estrés, añadiendo interactividad para generar una mayor inmersión en la situación estresante. Un protocolo preliminar fue diseñado por Geslin, Bouchard, y Richir (2011), utilizando realidad virtual; el procedimiento, que tiene una duración de ocho a diez minutos, consiste en un viaje virtual a través de callejones oscuros con total libertad de exploración, aunque solo existe un camino disponible, en el que aparecen sucesivamente diferentes elementos inductores de estrés, como un perro con conductas de ataque, una escalinata estrecha, luces intermitentes, una sala de cirugías abandonada, etc. El protocolo mide la respuesta de miedo a través del auto-reporte en un cuestionario de respuesta emocional, encontrando que no se logra la activación emocional esperada en términos generales, sin embargo, los participantes que no se consideran jugadores experimentados presentan activación superior a la experimentada por los jugadores experimentados (Geslin et al., 2011).
Posteriormente, Madsen (2016) implementó un procedimiento basado en el uso de videojuegos de terror, para inducir miedo. En este protocolo, los participantes se enfrentan al video-juego Konami’s, P.T. (“Playable Teaser”), caracterizado por pertenecer al género de terror y por tener una perspectiva de primera persona, en la consola PlayStation 4, transmitido en una pantalla de televisión; los miembros del grupo experimental juegan en la consola, mientras que los del grupo control, observan el juego en un monitor. Los resultados de este estudio demuestran incrementos estadísticamente significativos en registros de actividad electrodérmica, frecuencia respiratoria y tasa cardiaca, así como en el auto-reporte de miedo de los individuos pertenecientes al grupo experimental (Madsen, 2016). Estos procedimientos son innovadores y plantean propuestas útiles para el desarrollo de estudios futuros, sin embargo, requieren una validación más exhaustiva del protocolo, así como la medición de cortisol para establecer la influencia del procedimiento sobre la activación del eje HPA.
Realidad virtual
Annerstedt et al. (2013) diseñaron un procedimiento para la inducción de estrés a través del uso de una aplicación de realidad virtual que simula el TSST, con las correspondientes actividades cognitivas y evaluación social, apoyada en el uso de voces previamente grabadas que son activadas por los experimentadores desde una sala externa. El entorno virtual se presenta a través del uso del sistema CAVE™ con proyecciones en tres de las paredes y el piso y estereoscopía pasiva para generar visión tridimensional. El procedimiento genera incrementos significativos en los niveles de cortisol y en la tasa cardíaca (Annerstedt et al., 2013).
Posteriormente, Breuninger, Sláma, Krämer, Schmitz, y Tuschen-Caffier (2017) diseñaron un protocolo para la inducción de ansiedad, basado en el uso de tecnologías de realidad virtual. El procedimiento comprende cinco condiciones secuenciales, que inician con una línea de base de cinco minutos, donde se muestra un video neutral; un posterior entrenamiento de cinco minutos para que el participante conozca el uso de los controles del equipo de realidad virtual; una fase posterior de contextualización de uno a tres minutos donde se pide a los participantes que se imaginen una situación que proporciona coherencia y realismo a la situación experimental posterior; una fase de inducción de estrés donde los participantes se enfrentan a una aplicación de realidad virtual con múltiples elementos estresores, entre los que se destacan una explosión y la imposibilidad de rescatar a las víctimas, siendo esta la tarea que supuestamente deben ejecutar; la última fase consiste en una relajación en un cuarto oscuro. Los resultados muestran un incremento en la actividad simpática, reflejado en diferencias significativas en la tasa cardíaca y la conductancia de la piel (Breuninger et al., 2017).
Más recientemente, Sabo, Rajčáni y Ritomský (2018) diseñaron un procedimiento para inducir estrés, con el fin de observar sus efectos sobre diversas características del discurso; el procedimiento consiste en exponer a los participantes (sentados) a una aplicación de realidad virtual denominada “NoLimits Roller Coaster Simulation” en el sistema de realidad virtual HTC VIVE, que corresponde a un recorrido en montaña rusa con duración de 2 minutos, 50 segundos. Los resultados demuestran incremento significativo en la activación fisiológica, medido a través de la tasa cardíaca y la resistencia de la piel, aunque no se encuentran efectos sobre el discurso (Sabo et al., 2018). Dada la novedad de estos procedimientos, relacionada con el desarrollo reciente de las tecnologías que los hacen posibles, los resultados que presentan aún son preliminares y requieren la validación de los protocolos y mediciones de cortisol (en los que aún no ha sido medido), para evaluar su efectividad en la activación del eje HPA. También es necesaria la recolección de un número superior de datos para consolidar la validez de los resultados obtenidos y tener en cuenta los efectos colaterales que puede tener el uso de dispositivos de realidad virtual en personas que sufren de vértigo o que presentan niveles superiores de sensibilidad a este tipo de tecnologías.
Realidad aumentada
Estudios recientes han permitido diseñar procedimientos para la inducción de ansiedad en el contexto del estudio de la efectividad terapéutica de los procedimientos de realidad aumentada para el tratamiento de fobias, que eventualmente podrían generar estrés; es así como Yeh, Li, Zhou, Chiu, y Chen (2018) diseñaron un procedimiento de realidad aumentada que consiste en enfrentar a los participantes a una situación con múltiples estresores como una situación de terror en primera instancia, supuestas fallas intermitentes de los equipos, ruidos alarmantes y una escena final de incendio. Este procedimiento ha demostrado generar un incremento en el nivel de conductancia de la piel y en la tasa cardíaca de los participantes (Yeh et al., 2018). Otros estudios, que han sido conducidos por el mismo grupo de investigación, presentan una variación de este protocolo, haciendo uso de aplicaciones de realidad aumentada con características claustrofóbicas, que han generado incrementos en la tasa cardíaca de los participantes (Tsai et al., 2018). Los protocolos de realidad aumentada permiten incluir elementos artificiales diseñados para el experimento, en el entorno real del individuo, lo que constituye una ventaja significativa para estos procedimientos, puesto que permiten inducir estrés en contextos más realistas para el individuo. Dado el desarrollo reciente de estas tecnologías, se requiere replicar los estudios, validar los protocolos y establecer su relación con la actividad del eje HPA.
Conclusiones
El estudio del estrés, su naturaleza, mecanismos y efectos sobre la cognición y el comportamiento, constituye un área de gran interés investigativo, tanto para la psicología como para las neurociencias, pues permite explicar una serie de fenómenos frecuentes en los campos clínico, organizacional, educativo, jurídico, deportivo, etc. El estudio experimental de estos fenómenos ha sido fructífero en la investigación comparada, con sujetos no humanos, sin embargo, algunos elementos cognitivos y meta-cognitivos requieren llevar a cabo estudios con sujetos humanos. En este contexto, y conociendo que los estudios experimentales requieren la manipulación de variables, se hace necesario diseñar procedimientos para la inducción de estrés en sujetos humanos que cumplan con los requisitos éticos necesarios para evitar producir efectos a largo plazo en los participantes y producir un nivel moderado de estrés a través de protocolos no invasivos.
De esta manera, los protocolos recopilados en el presente artículo, muestran los resultados de la búsqueda experimental de procedimientos éticos, lo suficientemente efectivos para la generación de estrés en sujetos humanos, como estado del arte que proporcione el soporte teórico, metodológico y argumentativo, necesario para la construcción a futuro de protocolos éticos y efectivos, probablemente basados en el uso de tecnologías.
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Corresponding address: scortega@universidadean.edu.coAbstract
The study about the effects of stress on cognition and behavior is an area of special interest and research development for psychology and neurosciences. Stress induction is an essential element for these studies, because it enables the manipulation of this kind of emotional activation as an independent variable to prove its effect over behavior. Nevertheless, this induction must be enough to produce a significant increase in cortisol levels and, at the same time, to achieve the stablished ethical standards for experiments with human beings. This article aims to provide a general review about emotional activation in order to deepen the procedures used in the experimental induce stress in human beings. The conclusion is that the elaboration of more efficient protocols is required, and the use of simulation and other technologic tools could be very useful.
The study of the relationship between emotions and cognitive and behavioral variables become a fundamental area of analysis for psychology and neurosciences, generating valuable contributions for the experimental behavior study (Blasco, Borrás, Rey, Bonillo, & Fernández, 1997). The study of the effects of stress on cognition arises in this context, especially on memory, as a fertile field for research with human and non-human subjects, which has built a body of multidisciplinary knowledge of high potential for basic and applied research.
Studies with non-human beings establish the mechanisms implied in the way that stress affects memory and make an objective evaluation of the phenomena involved in this influence relationship. However, studies with humans allow examining more complex cognitive processes by verbal reporting. Thus, it is possible question the experimental subjects about their subjective experience in the experimental situation (autobiographical information) and about the self-monitoring of their cognitive tasks and the cognitive control they perform (metacognition) (Qiu et al., 2018).
Research with human beings requires the design of non-invasive procedures, with great caution to avoid generating long-term negative effects on subjects, which is a challenge considering the need to create protocols for stress induction that meet all ethical standards and generate a sufficient level of stress to evaluate the effects of this variable on memory.
Thus, this article begins offering an introduction to the explanatory theories of emotions, approaching stress as a modality of emotional activation. Then it focuses on the relationship between stress and cognition and, finally, includes a review of the experimental protocols available most commonly used for stress induction in humans and an analysis of their usefulness, effectiveness and relevance, from the methodological point of view, with the aim of ensuring the internal validity of laboratory procedures performed in this area of knowledge.
Foundations of emotions
Emotions are defined as subjective phenomena, with multiple dimensions, of short duration, related to intentions and expressions, proving to be crucial in the processes of adaptation of the human being to environmental demands. These include four main elements that interact dynamically: feelings, body stimulation, the sense of intention and the social-expressive (Reeve, 2010). Emotions have three main functions (Gross, 2006; Siemer, Mauss, & Gross, 2007; Rolls, 2011, cited by Feldman, 2017): preparing for action, shaping future behavior and facilitating social interaction.
James-Lange’s theory (James, 1890; 1894, cited by Reeve, 2010) states that emotion is experienced from a sequence involving the appearance of a stimulus, the emotion and, subsequently, the body’s reaction. Therefore, the emotional experience would be prior to the appearance of physiological changes. Cannon-Bard’s theory, argues that emotional and physiological activation are simultaneous reactions to the same stimulus (Canon, 1929, cited by Feldman, 2017), while Schachter-Singer’s theory proposes that emotions are a product of physiological activation and cognitive processing made of a particular event (Schachter & Singer, 1962, cited by Feldman, 2017).
Moreover, the theory of differential emotions states that there are ten clearly identified basic emotions that respond to specialized motivational purposes, with a subjective experience, a facial expression and a physiological activation particular to each of them, constituting a system with the adaptive function of preparing the individual to act according to the demands of the environment (Izard, 1991; 1993). According to Ekman (1992), emotions are grouped in such a way that others can be derived from the basic ones, by variation or combination, broadening the range of possible emotional experiences, which should not be mistaken with moods, attitudes, personality traits, or mental disorders. Finally, the cognitive approach proposes that emotions arise from the processing of information, which is explained from the construct of assessment (Scherer, Schorr, & Johnstone, 2001; Smith, Haynes, Lazarus, & Pope, 1993). It consists of the calculation of the subjective importance of a process, based on two main postulates: firstly, cognitive assessment precedes emotion and, secondly, it would not be the success but the assessment that would produce the emotion (Lazarus, 1991).
Stress as emotional activation
Stress is a widely used term and is defined in multiple ways, depending on the area of study that addresses it. An example of this are the different applied perspectives that handle this concept from the social context (Väänänen, Anttila, Turtiainen, & Varje, 2012), educational (Fares et al, 2016), medicine (Cutshalla, Bergstrom, & Kalish, 2016) and occupational health (Upadyaya, Vartiainen, & Salmela-Aro, 2016), among other areas of study, implying multiple ways of operationalizing it and defining it as a concept and the need to specify its approach when this term is used.
Selye (1936) adopted the term stress from its use in engineering to refer to an unspecific phenomenon represented by a series of symptoms produced by a wide variety of harmful agents. More modern approaches define stress as a perceived threat to homeostasis, which may or may not be conscious (Goldstein & McEwen, 2002) and whose response depends on the particular challenge affecting homeostasis, the interpretation of stress and the perceived ability to confront it (Goldstein & Kopin, 2007). The term stressor refers to “any environmental demand that creates a state of tension or threat (stress) and requires change or adaptation (adjustment)” (Morris & Maisto, 2014, p. 363).
From the neuroscience point of view, stress, seen as a kind of emotional activation, is a physiological reaction that affects the properties of brain cells and can affect the nervous system and other systems, as well as behavioral and cognitive processes (Pruessner, Pruessner, Hellhammer, Piked, & Lupien, 2007). This reaction is produced by the effect of stressful stimuli, conditions that affect the homeostasis and physiology of an organism (Dickerson & Kemeny, 2004). For an environmental stimulus to become an emotional activator it must meet one or more of the following characteristics: novelty (Rose, 1980), unpredictability (Mason, 1968), lack of control (Sapolsky, 1993) and must represent a threat of potential harm or loss (Blascovich & Tomaka, 1996) which, in the case of humans, may be related to social assessment (Lupien, Maheu, Than Tu, Fiocco, & Schramek, 2007). Stress can be absolute, produced by real threats to the integrity of the person, or relative, threats perceived by the individual from the interpretation made of the situation (Pruessner et al., 2007). Stressors may consist of external disturbances, of the individual’s environment or internal environmental disturbances, such as health problems affecting the individual (Oken, Chamine, & Wakeland, 2015).
The perception of an absolute or relative threat results in many hormonal events clearly characterized: initially, the hypothalamus releases the corticotropin releasing factor (CRF), which triggers the release of adrenocorticotropic hormone (ACTH) from the pituitary gland into the bloodstream, stimulating the release of glucocorticoids in the adrenal cortex (GC, cortisol in the case of humans and corticosterone in the case of rodents) in a process known as activation of the HPA axis (hypothalamus - pituitary - adrenal). The activation of the axis corresponds to a mechanism of adaptation of the organism that allows it to increase the availability of corporal energy as preparation to respond to the demands of the environment (Lupien et al., 2005).
In the brain, it is possible to find two types of receptors for glucocorticoids: mineralocorticoids (MR or Type I) and glucocorticoids (GR or Type II). There are two main differences between these receptors: first, MR have a greater affinity with GC, resulting in a greater occupation of these receptors for a large part of the day, so, in a stressful situation, most of the MR are saturated, generating a greater occupation of MR characteristic of emotional activation. The second difference is related to the distribution in the brain, MR are located exclusively in the limbic system, while MR are located in cortical and subcortical areas, especially in the prefrontal cortex (De Kloet, Oitzl, & Joels, 1999).
Stress and cognition: the effect of stress on memory
A high density of glucocorticoid receptors, released in situations with high emotional content, is found in the hippocampus and in the parahipocampal region (De Kloet et al, 1999; Diamond, Fleshner, Ingersoll, & Rose, 1996), for this reason is possible to expect an influence of stress on memory.
The association between stress and memory is extensively studied and the contradictory results (facilitating and deleterious or harmful effects of stress on memory). Demonstrating the complexity of the interaction between these variables, which would be measured by the level of stress generated, the duration of the stressor, the kind of task and the phase of the memory evaluated (Joëls, Pu, Wiegert, Oitzl, & Krugers, 2006; Pruessner et al., 2007). In this respect, an inverted U-shaped relationship between glucocorticoids and cognitive performance is suggested, where there would be a facilitating effect with moderately elevated glucocorticoid levels (Lupien & McEwen, 1997; De Kloet et al., 1999) and a deleterious effect with very high or very low levels (Lupien & Lepage, 2001). This interaction would mainly involve the hippocampus, an important structure in memory consolidation and recovery, with a high density of glucocorticoid receptors and a major role in the negative feedback of HPA axis activity (Pruessner et al., 2007).
Previous studies show that, in rodents, exposure to brief periods of stress after training in spatial memory tasks improves performance in recovery tests (Cerón, 2015) and that this effect is accompanied by increases in the activity of structures such as the hippocampus, amygdala and prefrontal cortex (Urueña, 2016).
Animal experiments deepened these effects of stress on consolidation, confirming its facilitating effect (Roozendaal, 2002; Roozendaal & McGaugh, 2011) which would be mediated by beta-adrenergic and glucocorticoid mechanisms (McGaugh, 2000; Roozendaal, McEwen, & Chattarji, 2009). Specifically, stress leads to an activation of the beta-adrenoreceptor within the basolateral amygdala, which would strengthen memory consolidation by its efferences to other brain regions such as the hippocampus (McGaugh, 2004; Roozendaal & McGaugh, 2011).
This via is also validated in humans, by the exogenous administration of beta-adrenergic transmission triggers after training, reveling that this procedure also produces a facilitating effect of performance in memory tasks (Cahill & Alkire, 2003; Southwick et al., 2002). In addition, there is evidence that post-acquisition stress induction in facial recognition memory tasks has a facilitating effect on recovery in humans (Larra et al., 2014).
Induction of stress in humans
The study of the effects of stress on cognition and behavior involves the design and implementation of stress induction protocols that guarantee its manipulation as an independent variable in a variable control context that allows the establishment of influence and causality relationships within the framework of the explanatory scope of the research. The development of experiments with humans requires the design of non-invasive procedures that guarantee limited effects that do not transcend in the long term and that generate moderate levels of stress, sufficient to observe their effects without generating damage in the participants of studies. Thus, it should include the elements of novelty (Rose, 1980), unpredictability (Mason, 1968), lack of control (Sapolsky, 1993), representing a threat of damage or potential loss (Blascovich & Tomaka, 1996) and, in some cases, social assessment (Lupien et al., 2007) cited above.
Traditional protocols for stress induction
In this context, protocols such as the Cold Pressor Task (CPT) and the Trier Social Stress Test (TSST) was designed to induce stress in humans, with high acceptance by the scientific community and widespread use in many kinds of experiments in psychology and neurosciences.
Cold Pressor Task
CPT is a sufficiently validated protocol for stress manipulation in humans. It showed to produce significant increases in the liberation of cortisol, known as stress hormone, whose action, as previously mentioned, is mediated by the activity of the HPA axis (Goldfarb, Froböse, Cools, & Phelps, 2017; Buser, Dreber, & Mollerstrom, 2017; Raio, Orederu, Palazzolo, Shurick, & Phelps, 2013; McRae et al., 2006).
The task for the participants was the immersion of the non-dominant hand in cold water (0 °C - 4 °C) during one to three minutes (Buser, Dreber, and Mollerstrom, 2017; McCullough, Ritchey, Ranganath, & Yonelinas, 2015; McRae et al., 2006). The control condition consists of applying the same procedure, with a modification in the water temperature as the only variation in the protocol, using warm water around 38 °C (Goldfarb et al., 2017). Some studies use the dominant hand in this procedure (Buser et al., 2017).
This task consistently generates activation in the sympathetic nervous system, producing increases in blood pressure and skin conductance. However, it does not always generate an increase in cortisol levels, so activation of the HPA axis is not evident in all cases (Mitchell, MacDonald, & Brodie, 2004; Smeets et al., 2012).
The CPT has received significant criticism about its true role in stress induction. It is not clear whether this procedure actually models a threat or activates a homeostatic temperature-regulating mechanism, which would not correspond to stress. In addition to its use as a pain inducer, which would generate ambiguity regarding its true effect on the body (Lazarus, 1963), since this task has not only been used to study stress, but constitutes a protocol of great tradition for the study of pain and plays a crucial role in the understanding of its mechanisms, assessment and management (Birnie, Parker, & Chambers, 2016). This would confirm the approaches of the critics in relation to the ambiguity in the effects produced by this task, making it difficult to interpret the results of the studies that include it as a protocol for stress induction.
Trier Social Stress Test
The Trier Social Stress Test (TSST) is a widely validated protocol for the induction of psychosocial stress under laboratory conditions (McRae et al., 2006; Villada, Hidalgo, Almela, & Salvador, 2016; Bershad, Miller, & De Wit, 2017). The TSST includes a period of preparation of an oral presentation, a period for the execution of the presentation and one for performance in an arithmetic mental challenge (successive subtractions with intermediate level of difficulty). All in the presence of an audience or jury, some protocols include a recording of the session, in order to increase the level of psychosocial stress produced. Each of the phases (preparation, exposure and arithmetic task) has a duration of five minutes (Lupien et al., 2007; Lupien et at., 2005; McRae et al., 2006).
There are multiple variations of the TSST application protocol, so Romero-Martínez, Nunes-Costa, Lila, González-Bono, and Moya-Albiol (2014) designed an adjusted version of TSST for a study with a population of perpetrators of intimate partner violence. The entire experimental session lasted approximately 75 minutes, beginning with a 15-minute rest period with a continuous electroencephalogram record, in order to establish the baseline. Subsequently, the preparatory stage of the oral presentation was carried out, with a duration of 15 minutes. Then, the stressor application stage was implemented, with five minutes for the oral presentation, including a speech about the person point of view regarding domestic violence and opinions about the Spanish legislation applied to the case and in general and five more minutes for the arithmetic task. Finally, a recovery stage was implemented with a duration of 15 minutes. The findings of the study indicate particular patterns of cardiovascular response to psychosocial stress by perpetrators of violence against their partners.
Childs, Vicini, and De Wit (2006) designed a group version of the protocol to contrast it with the original version of individual tasks, in order to find strategies to reduce the costs for the application of TSST, which are usually high due to the requirements for its application in terms of time and personnel. Cortisol levels in saliva and reported anxiety increased in both conditions and the subjects evaluated in group presented a more pronounced increase in their heart rate.
Recent studies have implemented the use of emerging technologies for the use of the TSST protocol, as the pilot study conducted by Wallergärd, Jönsson, Österberg, Johansson, and Karlson (2011), in which a computerized version of the TSST was designed, making use of an immersive virtual reality system. In this case, the audience consisted of an evaluation committee made up of three virtual humans. The measurements made were physiological (electrocardiogram and respiratory frequency) and subjective, in both a stress response was detected induced by the virtual reality version of the TSST.
TSST showed significant increases in cortisol and ACTH levels in humans, higher than produced by CPT, which allows deducing a direct relationship of this task with the activity of the HPA axis, therefore, with stress processes, and a higher effectiveness in stress induction, compared to CPT (McRae et al., 2006).
TSST is widely used as a stress inducer in experimental studies, also receiving strong criticism, because it is questioned if it really generates stress or if the activation produced in the individual is due to cognitive effort, which involves the tasks to be performed (Lazarus, 1963). Other authors report methodological difficulties regard TSST use in its traditional version. Such as the cost, in relation to the time and personnel required (Childs et al., 2006), and the difficulty to maintain constant experimental conditions, because the audience is made up of humans that could change the severity exhibited towards the different experimental subjects, which constitutes a peculiar variable habitual in this protocol (Wallergärd et al., 2011).
Alternative protocols for stress induction
The study of the effects that psychological stressors have on the physiology of individuals at the experimental level generated variable results and a high inconsistency. Only in some cases, it was possible to obtain the expected increases in cortisol levels, which makes evident the need to establish and delimit the essential elements that constitute the enabling environments of produce the increase in cortisol levels and the stress response (Dickerson & Kemeny, 2004).
Considering the criticisms and methodological difficulties identified in these protocols, which are the most common for stress induction in humans, arises the need to design new procedures to ensure the manipulation of the variable, with proper control and greater precision. In such a way that stress induction is clear and allows for more conclusive findings regarding the influence of stress on cognition and behavior.
As a result of this search for alternative protocols for the induction of stress in humans, different procedures was developed, some use images, films, interference tasks, tasks for which individuals are required to perform specific and unusual activities, tasks involving the use of video games, virtual reality and augmented reality.
Protocols designed from a combination of traditional proceduresSocially Evaluated Cold Pressor Test (SECPT)
This procedure results from a combination of CPT and TSST, designed to generate the activation of the sympathetic nervous system and the HPA axis simultaneously, which produce these two protocols (Schwabe, Haddad, & Schachinger, 2008). Before starting the experiment, participants are informed that a video record of their facial expressions will be made for further analysis. Then, they are instructed to put the right hand in cold water (0-4 °C) while looking at the camera and maintain their hand in the water for as long as possible, with a maximum duration of three minutes, at the same time they are observed by the investigator (of the opposite sex). This procedure showed an increase in heart rate similar to that induced by CPT and a significant increase in cortisol levels in saliva, which is only observed when the subject is exposed to cold (not warm) water, suggesting that the effect on the HPA axis depends on the combination of physical and social stressors (Schwabe et al., 2008).
Although this protocol has demonstrated consistency in the activation of the HPA axis (Schwabe & Wolf, 2010; 2011), its results are still lower than the generated by the TSST (Smeets, 2011). Besides this, because its a combination of CPT and TSST, this procedure receives the same criticisms as for these protocols, so it is not clear if the physiological reaction that it generates corresponds to stress or is only a product of the pain produced by cold water. Furthermore, the effectiveness of the social assessment component depends on the vulnerability of the participant to this type of stress and on the characteristics of the investigator responsible for the assessment. Finally, it is proposed that the choice of an evaluator specifically of the opposite sex to generate stress would not consider aspects of gender diversity.
Maastricht Acute Stress Test (MAST)
This procedure also consists of combining physical stress with social evaluation, from the selection of the most stressful characteristics of TSST and CPT. (Smeets et al., 2012). The protocol begins with a five-minute preparation phase, when instructions are presented, followed by five SECPT tests (at a constant temperature of 2 °C) with a variable duration of 60 to 90 seconds. At inter-assay intervals, participants dry their hands and immediately begin an arithmetic task similar to that used in the TSST, of successive subtractions, receiving negative feedback each time they make a mistake; once the interval is over, they start a SECPT test again. This protocol demonstrated similar levels of sympathetic activation and more significant increases of cortisol in saliva compared to CPT; related to TSST, equivalent levels of sympathetic activation and cortisol are found, making it a much simpler and shorter-lasting effectiveness instrument similar to TSST (Smeets et al., 2012).
A variation of this protocol (imaging Maastricht Acute Stress Test - iMAST) was designed to perform stress induction procedures on the functional magnetic resonance scanner (fMRI) (Quaedflieg, Meyer, & Smeets, 2013). In this case, since it is not possible to use cold water in the fMRI chamber, a thermal stimulator is used and the negative evaluation is done through an intercom system equipped with microphone and headphones to allow the participant to communicate with the researchers. This variation in the procedure showed to generate significant increases in cortisol levels in saliva and on subjective stress scales, making it a useful alternative for neuroscience studies involving real-time observation of localized brain activity (Quaedflieg et al., 2013). In this case, the criticisms previously presented, related to the ambiguity between the effects of stress and pain produced by the low temperature in the hand and the subjectivity of the social evaluation component, would also be applied.
Protocols involving the execution of specific tasksSing-a-Song-StressTest (SSST)
The task of singing a song (SSST) is a procedure designed to induce stress in an ethical manner that does not generate lasting negative effects on subjects (Brouwer & Hogervorst, 2014). This protocol begins with the selection of a participant and two “accomplices” (members of the research team) to enter into the experimental room, where the experiment leader presents the instructions. One at a time must remain seated in front of a monitor, reading the messages that appear (with intervals between rehearsals of 60 seconds, consisting of a countdown from 60 on the same monitor) while being recorded by a video camera. It is indicated that one of the messages may contain a task to be performed (participants do not know that this is an experiment for stress induction or that it involves a chant task). The true participant is the first to carry out the task, exposed to a presentation of neutral messages with a final message indicating that a song must be sung loudly once the interval ended. Heart rate and skin conductance measurements show a significant increase after the singing task, compared to neutral messages (Brouwer & Hogervorst, 2014). It is evident that this protocol generates sympathetic activation, its role in the production of stress by activating the HPA axis is not clear, for which cortisol measurement is required after the execution of the task. Besides this, it is possible that the activation produced by this protocol depends on the performance of the participants. Thus, it is possible that a person who frequently sings in public, or has the ability to sing is not affected in the same way by this kind of procedure.
Montreal Imaging Stress Task (MIST)
The Montreal Image Stress Task (MIST) is a protocol derived from the mental challenge segment of the Trier Social Stress Test, designed to induce moderate psychological stress (Dedovic et al., 2005). This procedure consists of a series of computerized mental arithmetic challenges (with time limitation and manipulated to be at the limit of the individual’s mental capacity, complemented with the presentation of the individual’s average performance and expected performance), combined with social evaluation components. This protocol shows to increase cortisol levels in saliva significantly, and is useful in studies requiring the use of techniques such as functional magnetic resonance imaging (fMRI) and positron emission tomography (PET). In this case, the model proves to be effective in activating the HPA axis. However, the social evaluation component can generate differential results, depending on the characteristics of the participant, due to its subjective nature. An important advantage of this protocol is its adaptability to equipment that requires scanning such as fMRI and PET.
Mannheim Multicomponent Stress Test (MMST)
This is a five-minute protocol designed to cause relatively high levels of stress by the simultaneous use of four different modalities of stressors (cognitive, emotional, acoustic, and motivational), not including the social assessment component (Reinhardt, Schmahl, Wüst, & Bohus, 2012). The procedure begins with a baseline where subjects are invited to relax in an empty room. Then, five minutes of stress induction begin with the presentation, for one minute, of a white noise (acoustic stressor mode) and photographs of negative affective value (emotional mode), some of them repeated. Participants are asked to indicate which are the photographs that appear more than once, after five photographs, one of positive value is presented to avoid effects of habituation. After the first minute of stress induction, the arithmetic task (cognitive mode) begins, consisting of an arithmetic task in which numbers are presented sequentially on a screen. The participants must add the most recent number with the previous one and repeat this task consecutively, while the photographs of negative images continue to appear in the background on the screen and the white noise continues to sound in the hearing devices. Since the beginning of the study, it is indicated to the participants that they will receive a sum of money for their participation in the study, starting with 100 € and decreasing each time a mistake is made in the arithmetic task, which will be informed by an acoustic signal (motivational mode). This procedure showed significant changes in the electrodermal activity of the skin, as well as increased cortisol levels in saliva, heart rate, and subjective stress reporting presented by participants. With these results in mind, this protocol is considered an economical, short-term alternative for studies seeking to evaluate stress reactions without the social evaluation component (Reinhardt et al., 2012). While this procedure demonstrates effectiveness in activating the HPA axis, it is possible for participants with differential abilities for cognitive challenge to develop differential levels of stress.
Stroop test
Stroop test is an individual administration task with an average duration of five minutes, consisting of the presentation of plates on which the words “RED”, “BLUE”, “GREEN” and “YELLOW” are written in different colors that do not correspond to the one expressed in the text, generating an interference. The participant should read the text, avoiding mentioning the color in which it is written. This test is applied in different clinical and experimental contexts; in the case of the study of the effects of stress, it is used to demonstrate that it produces increases in the reactivity of blood pressure (Gianaros et al., 2005). In this case, it is still necessary to demonstrate the activation of the HPA axis resulting from the execution of the task. So studies are required to measure cortisol levels for this purpose. This is a procedure of easy and economic application that, if its effectiveness in activating the HPA axis is demonstrated, could constitute a useful alternative, especially for studies with massive participation of experimental subjects.
Protocols based on the use of audiovisual material Trauma film paradigm
The procedures for the induction of stress from audiovisual material arise from the reflection made initially by Lazarus (1963), who questioned the pertinence of existing protocols up to that moment to induce stress in humans. He proposed the need to use alternative paradigms constituted by simulations that lead the subject to be in contact with potentially dangerous situations without real risks and without producing long-term negative collateral effects on the subjects. The initial studies using this technique were made with documentary videos of ablations made in Australian tribes, generating emotional activation measured by skin conductance and heart rate (Lazarus, 1963). Subsequently, these procedures led to the Trauma film paradigm, a model of post-traumatic stress using videos of real traffic accidents (Holmes, Brewin, & Hennessy, 2004; James et al., 2016). Experiments using these protocols often define as a control condition the exposure to neutral films including natural scenes, wild animals in their habitat (Kreibig, Wilhelm, Roth, & Gross, 2007) and marine life with relaxing music (Kunze, Arntz, & Kindt, 2015).
Another alternative for this kind of paradigm is the induction of acute stress by watching films of suspense or terror, generating significant elevations in cortisol levels in contrast to films of emotionally neutral content (Hubert & de Jong-Meyer, 1989, 1992; Kirschbaum & Hellhammer, 1989). The trauma film paradigm constitutes a useful alternative for the induction of stress, without exposing the subjects to potentially dangerous situations. However, its long-term consequences are discussed, since the exposure to audiovisual material so shocking, could produce emotional effects in the participants after the end of the experiment.
International Affective Picture System (IAPS)
International Affective Picture System (IAPS) is a widely validated protocol. It is composed of more than a thousand color photographs of everyday situations, evaluated and categorized into affective dimensions based on the level of control over the image, the level of activation or calmness it provokes and its value, or the level of liking or displeasure produced by the observation of the image (Lang, Bradley, & Cuthbert, 2008). Specifically, as a technique for stress induction, the images that generate the stimulation and values that correspond to this kind of emotion are used. This protocol demonstrated measurable changes in the three channels of emotional response: behavioral, physiological and verbal (Bradley & Lang, 2000). It is validated in different countries and used in a large number of experimental studies aimed at exploring different emotional states (Moltó et al., 2013). This protocol demonstrated a high effectiveness. However, it is necessary to identify its role in the activation of the HPA axis, by measuring cortisol levels after exposure to photographs. It is a general procedure in the exploration of emotions, so its effectiveness in inducing stress could be proven in more specific variations of the protocol, aimed specifically at studying this emotion.
Set of Fear Inducing Pictures (SFIP)
The set of fear-inducing photographs (SFIP) consists of a group of 400 color photographs, taken from different sources, divided into five categories: blood or injection, small animals, social exposure, angry and neutral faces (Michałowski et al., 2017). This procedure was designed to study fear reactions and as an instrument to deepen the study of phobias. The effectiveness of this procedure was tested using self-report scales, which evaluate the intensity and valence of the emotions produced. However, it is necessary to measure the levels of cortisol after exposure to the protocol images, in order to identify the relationship of this procedure with the activation of the HPA axis.
FilmStim
FilmStim (Schaefer, Nils, Sanchez, & Philippot, 2010) consists of a set of video clips taken from famous films, selected and classified during their validation, to cause basic emotions, including fear. This method generates emotional activation in 24 classification criteria, such as the subjective stimulation, significantly higher scores in different scales of emotional measurement and differential oscillatory patterns in electroencephalogram (Gärtner & Bajbouj, 2014). In this case, although the procedure generates increases in subjective emotional scales, it is necessary to obtain more objective measurements of its effectiveness as a stressor, specifically cortisol levels and peripheral measures of emotional activation, in order to establish the influence of the protocol on the activation of the HPA axis and the sympathetic nervous system.
Protocols based on the use of emerging technologiesVideo games
Recent studies report the use of video games as an effective stress inducer, adding interactivity to generate greater immersion in the stressful situation. A preliminary protocol was designed by Geslin, Bouchard, and Richir (2011), using virtual reality. The procedure, which lasts eight to ten minutes, consists of a virtual journey in dark alleys with complete freedom of exploration, although there is only one route available, in which different stress inducing elements appear successively, such as a dog with attacking behavior, a narrow staircase, flashing lights, an abandoned surgery room, etc. The protocol measures the fear response by self-reporting in an emotional response questionnaire, finding that the expected emotional activation is not achieved in general terms. Nevertheless, participants who do not consider themselves experienced players present activation superior to that experienced by experienced players (Geslin et al., 2011).
Subsequently, Madsen (2016) implemented a procedure based on the use of horror video games to induce fear. In this protocol, participants play the video game Konami’s, P.T. (“Playable Teaser”), characterized by belonging to the genre of terror and having a first-person perspective, on the PlayStation 4 console, broadcast on a television screen. Members of the experimental group play on the console, while those of the control group observe the game on a monitor. The results of this study demonstrate statistically significant increases in recordings of electrodermal activity, respiratory rate and heart rate, as well as in self-report of fear of individuals belonging to the experimental group (Madsen, 2016). These procedures are innovative and bring useful proposals for the development of future studies. However, require a more exhaustive validation of the protocol, as well as the measurement of cortisol to establish the influence of the procedure on the activation of the HPA axis.
Virtual reality
Annerstedt et al. (2013) designed a procedure for stress induction by a virtual reality application that simulates the TSST, with the corresponding cognitive activities and social evaluation, supported by the use of previously recorded voices activated by the experimenters from an external room. The virtual environment is presented using the CAVE™ system with projections on three of the walls and floor and passive stereoscopy to generate 3D vision. The procedure generates significant increases in cortisol levels and heart rate (Annerstedt et al., 2013).
Subsequently, Breuninger, Sláma, Krämer, Schmitz, and Tuschen-Caffier (2017) designed a protocol for anxiety induction, based on the use of virtual reality technologies. The procedure comprises five sequential conditions, starting with a five-minute baseline in which a neutral video is displayed. Then, a five-minute training session is conducted teaching the participant how to use the virtual reality team’s controls. Before, a contextualization phase of one to three minutes begins, participants are invited to imagine a situation that gives coherence and realism to the subsequent experimental situation. Next, a phase of stress induction begins, participants face an application of virtual reality with multiple stress factors, including an explosion and the impossibility of rescuing the victims, which is the task they must perform. The last phase consists of a relaxation in a dark room. The results show an increase in sympathetic activity, reflected in significant differences in heart rate and skin conductance (Breuninger et al., 2017).
Sabo, Rajčáni and Ritomský (2018) designed recently a stress induction procedure to observe its effects on various speech characteristics. The procedure consists of exposing participants (seated) to a virtual reality application called “NoLimits Roller Coaster Simulation” in the HTC VIVE virtual reality system, which corresponds to a roller coaster ride lasting 2 minutes, 50 seconds. Results show a significant increase in physiological activation, measured by heart rate and skin resistance, although no effects on speech are found (Sabo et al., 2018). Considering the novelty of these procedures, related to the recent development of the technologies that make them possible, the results presented are still preliminary and require the validation of cortisol protocols and measurements (in which it has not been measured yet) to evaluate their effectiveness in activating the HPA axis. It is also necessary to collect a greater number of data to consolidate the validity of the results obtained and to consider the collateral effects that the use of virtual reality devices may have on people who suffer vertigo or who have higher levels of sensitivity to this kind of technology.
Augmented reality
Recent studies made it possible to design procedures for anxiety induction in the context of the study of the therapeutic effectiveness of augmented reality procedures for the treatment of phobias, which could eventually generate stress. Thus, Yeh, Li, Zhou, Chiu, and Chen (2018) designed an augmented reality procedure that consists of confronting the participants with a situation with multiple stressors such as a situation of terror in the first instance, supposed intermittent equipment failures, alarming noises, and a final fire scene. This procedure revealed to generate an increase in the skin conductance level and heart rate of participants (Yeh et al., 2018). Other studies, conducted by the same research group, present a variation of this protocol, making use of augmented reality applications with claustrophobic characteristics, generating increases in the heart rate of the participants (Tsai et al., 2018). Augmented reality protocols allow the inclusion of artificial elements designed for the experiment, in the real environment of the individual, which constitutes a significant advantage for these procedures, since they induce stress in more realistic contexts for the individual. Considering the recent development of these technologies, it is necessary to replicate the studies, validate the protocols and establish their relationship with the activity of the HPA axis.
Conclusions
The study of stress, its nature, mechanisms and effects on cognition and behavior, constitutes an area of great research interest, for psychology and neurosciences, as it allows us to explain a series of frequent phenomena in the clinical, organizational, educational, legal, sportive, and other fields. The experimental study of these phenomena is productive in comparative research with non-human subjects. However, some cognitive and meta-cognitive elements require studies with humans. In this context, and knowing that experimental studies require the manipulation of variables, it is necessary to design procedures for the induction of stress in human subjects that meet the ethical requirements necessary to avoid long-term effects on participants and produce a moderate level of stress by non-invasive protocols.
Thus, the protocols compiled in the present article show the results of the experimental search for ethical procedures, effective enough for the generation of stress in humans, as a state of the art that provides the theoretical, methodological and argumentative support necessary for the future construction of ethical and effective protocols, probably based on the use of technologies.